Die Kunstsammlung der Stadt Jena ist eine verhältnismäßig junge Sammlung und vereint Werke verschiedener Richtungen und Epochen. Das Profil der Städtischen Kunstsammlung wurde in den 1930er Jahren wesentlich durch die vom Kunstverein Jena (1903–1949) übernommene Sammlung geformt und bestimmt.
Diese Sammlung war vom avantgardistischen Konzept der Ausstellungen des Vereins geprägt und basierte auf einer von Botho Graef geäußerten Idee zur Gründung einer „Sammlung moderner Kunst“. Kurz nach Übernahme seines Amtes als Geschäftsführer des Kunstvereins griff der Philosoph Eberhard Grisebach im Jahre 1912 diese Idee auf und verwirklichte sie mit großem Engagement und Dank seiner zahlreichen Beziehungen zu wichtigen Künstlerinnen und Künstlern seiner Zeit. Nachdem der Sammler Albert Kollmann dem Verein noch im gleichen Jahr eine Porträt-Radierung von Edvard Munch schenkte, wurde 1913 – das Geschäftsergebnis des Kunstvereins machte es möglich – das Gemälde Mädchen mit Blume von Cuno Amiet als erstes Werk angekauft. Die Hoffnungen auf Unterstützung durch Künstlerinnen, Künstler und Sammler wurden nicht enttäuscht und neben einigen wichtigen Ankäufen kam es vor allem anlässlich der Eröffnung der Sammlung im Sommer 1914 zu zahlreichen Schenkungen aus dem Kreis jener Künstlerinnen und Künstler, deren Werke in Jena ausgestellt wurden. So schenkte ein Sammler aus der Schweiz ein Gemälde des Genfer Malers René Auberjonois, Ferdinand Hodler sandte eine Ölstudie; Amiet, Erbslöh, Heckel, Macke und Kirchner folgten mit je einem Gemälde, andere, wie Christian Rohlfs, schenkten grafische Arbeiten. Daraus entstand in nur wenigen Jahren eine beachtliche Sammlung, die nicht nur bei Künstlerinnen, Künstlern und Publikum beliebt war, sondern auch in der überregionalen Presse besprochen wurde.
Die umfangreichste Schenkung erhielt die Sammlung 1918 von Ernst Ludwig Kirchner, der sein gesamtes druckgrafisches Frühwerk als Botho-Graef-Stiftung dem Kunstverein übergab. Während der Aktion „Entartete Kunst“ wurde die Sammlung des früheren Jenaer Kunstvereins 1937 von den Nationalsozialisten ihrer bedeutendsten Werke beraubt. Der Jenaer Kunstverein wurde 1949 aus dem Vereinsregister gelöscht.
Als Direktor des Stadtmuseums pflegte Oskar Schmolitzky auch die Kunstsammlung und erwarb in den 1950er Jahren Werke von Otto Dix und Oskar Niemeyer-Holstein, womit er die Sammlung neu beleben konnte. Zwischen 1964 und 1981 lagerte die Sammlung in Notunterkünften, während gelegentlich kleine Ankäufe und Schenkungen hinzukamen. 1981 fand sie im Romantikerhaus ein neues Zuhause und wurde in den folgenden Jahren in Ausstellungen und Publikationen vorgestellt. Neben kleineren Erwerbungen von Kunstwerken der Klassischen Moderne entstand eine umfangreiche Sammlung aktueller Kunst, die neben den Zentren Berlin, Leipzig, Halle und Dresden Kunst aus Thüringen und Jena in den Mittelpunkt rückt. In den 1990er Jahren konnten einige Werke aus dem ehemaligen Bestand des Kunstvereins wieder zurück gewonnen werden, darunter druckgrafische Werke aus der Botho Graef-Stiftung Ernst Ludwig Kirchners. 1998 endete die Zeit der Kunstsammlung im Romantikerhaus und nach neuerlicher Magazinierung sind Sammlung und Ausstellungen gemeinsam mit der Stadtgeschichte seit dem Jahr 2000 im Museumsgebäude am Markt zu finden.
Seit dem Jahr 2000 hat sich der Bestand der Kunstsammlung mehr als verdoppelt. Nahezu alle Erwerbungen betreffen die zeitgenössische oder aktuelle Kunst und korrespondieren auf direkte oder indirekte Weise mit dem Ausstellungsprogramm der Kunstsammlung Jena. Außerhalb dieser Erwerbungen gibt es drei Zuwächse von besonderer Bedeutung:
· 2013 erhielt die Kunstsammlung den künstlerischen Nachlass der 2007 verstorbenen und bis zuletzt in Jena lebenden Künstlerin Erika John.
· Die bedeutendste Bereicherung mit mehr als 1.000 Arbeiten und zahlreichen späteren Nachreichungen stellt die Sammlung Opitz-Hoffmann dar, die 2014 von der Sammlerin Dorothee Opitz-Hoffmann überreicht wurde.
· 2018 übernahm die Stadt Jena das FORUM KONKRETE KUNST von der Stadt Erfurt; eine Sammlung von etwa 150 Dauerleihgaben von rund 100 Künstlerinnen und Künstlern aus 15 Ländern.
Qualität und Quantität der Erwerbungen ab 2000 haben die Struktur der Sammlung so nachhaltig verändert, dass dies einer inhaltlichen Neuaufstellung gleichkommt. Durch diese Aktivitäten konnte die Kunstsammlung wieder an ihre frühe, durch Neugier und Offenheit geprägte Wahrnehmung für die Kunst unserer Zeit anknüpfen.